Tallinna Rahvaülikooli eelkäija – Tallinna Kultuuriülikool – avas esmakordselt oma uksed 1959. aastal tollase asukohaga Mündi tn. 3, Raekoja vastas. Tegemist oli esimese rahvakooliga Eestis, kus tekkis kiiresti kindel kuulajaskond ja õppetöö toimus süsteemsete õppeplaanide järgi. Tööd alustati nelja osakonnaga – kirjandus, teater, muusika ja kujutav kunst (eesti ja vene keeles). Kuulajate arvuks oli siis 761.

Kooli pääsemise eelduseks oli kesk-või kõrgharidus ning õppemaksu tasumine. Ühe teaduskonna loengud olid jagatud kahe aasta peale, õppetöö kestis septembrist maini ning kulges õhtuti kaks kuni neli korda kuus, neli akadeemilist tundi korraga. Lõputunnistuse saamiseks pidi iga õppur kooli sisekorra järgi olema kuulanud vähemalt 75% loenguist ning osalenud samavõrra ka mitmesugustel kooli poolt korraldatud üritustel. Õppeprogramme koostasid teaduskondade juhatajad ja õppejõud üheskoos, kelleks olid tuntud kõrgkoolide õppejõud, muuseumide, teadus- ja uurimisasutuste, Eesti Raadio, Eesti Televisiooni ning ajakirjade, ajalehtede toimetuste töötajad. 40-ne aasta jooksul astusid Kultuuriülikoolis suuremal või väiksemal määral õppejõududena üles näiteks Aksel Küngas, Karin Kask, Leo Kalmet, Lehti Metsaalt, Jüri Tallinn, Uno Naissoo, Lembit Odres, Rasmus Kangropool, Ott Raunam, Olga ja Jevgeni Kaljundi, Leo Genz, Priit Kelder, Tõnis Vint, Salme Masso, Jüri Estam, Valve Kirsipuu, Tunne Kelam, Jüri Müür, Toomas Alatalu, Ivar Trikkel jpt. Lisaks laiapõhjalistele teoreetilistele teadmistele kuulusid õppeprogrammidesse veel kohtumised kirjanike, luuletajate, näitlejate, lavastajate, kunstnike, muusikute ja kriitikutega, ühised teatri-, kontserdi- ja näitustekülastused ning muusika kuulamine.

Ajapikku kasvasid algsetest teaduskondadest välja uued ning vastavalt õpilaste huvidele muutusid õppeprogrammid. Nii sai 1962. aastal eluõiguse kodukultuuri teaduskond, mille programmist lõviosa moodustas kodundus (majapidamise korraldamine, toitlustus, lauakatmine), kuid peale selle räägiti veel kaasaegsest interjöörist, koduaia kujundamisest, nüüdismoest, aga ka tervishoiu ja pereprobleemidest. Kuni 1970. aastani tegutses kino teaduskond eesotsas Ivar Kosenkraniusega. 1965. aastal prooviti fotograafia ja žurnalistikaga. Õppeekskursioonidest Tallinna Vanalinnas sai alguse turismikool 1969. aastal, mis tegutses pikka aega Tallinna giide ettevalmistava koolina. Samal aastal alustas iseseisvat tööd ka tarbekunsti teaduskond, mille puhul peale ajaloo ärgitati õppureid ka ise tarbekunsti uurima, koguma ja näituseid koostama.

Kõrvuti mitteprogrammiliste üritustega püüti õppetööd sisukamaks muuta mitmesuguste huvialaringide organiseerimisega. Ringid leidsid kuulajaskonna hulgas suurt poolehoidu, kuna neis oli võimalik loengutelt saadud teadmisi ka osaliselt ellu rakendada.
Nii alustas 1962. aastal tööd plakatkirja ring kunstnik Valentin Vare juhendamisel, mis kolm aastat hiljem jätkas kirjakunstnik Villu Tootsi käe all juba kirjakunsti koolina.  1983. aastast jätkas tema tööd kirjagraafik Heino Kivihall.
Samal ajal alustas karikaturist Heinz Valgu käe all karikatuuriring. Seal said õpetust sellised hiljem ajakirjanduses (n: „Pikkeri“ veergudel) tuntuks saanud nimed nagu Toomas Kall, Avo Paistik, Elle Tikerpää, Heiki Ernits.
Huvialaringidena tegutsesid veel pisiplastika, keraamika, graafika, maal ja portselanimaal, rõivaste juurdelõikus, õmblemine ja käsitöö, aga ka kodulooring, teatrikriitika, kõnetehnika, kirjandusring, muusikapsühholoogia, džässharmoonia ja orkestratsioon, filateelia, laste peotants jpm.
1966. aastal anti ENSV Ministrite Nõukogu määrusega Kultuuriülikooli kunstiringidele õigus kanda Ants Laikmaa nimelise Kunstistuudio nimetust. Stuudio alusepanijaiks olid kunstnikud Raoul Koik ja Ivar Tõnurist, hilisemateks edasiviijateks Imbi Ploompuu ja Zair Zeilanov. Teoreetiliste ja praktiliste õpingute maht kunstistuudios oli nii laialdane, et ulatus programmiliselt viiele õppeaastale.

1974. aastal avati Tallinna Kultuuriülikooli kunstiteaduskondade filiaalid Saku Maaviljeluse Instituudis ja kondiitrivabriku „Kalev“ töökollektiivides. Hiljem kasvasid seal loetud programmide põhjal Kultuuriülikooli juures välja sellised teaduskonnad nagu „Eesti ja nõukogude Eesti kunst“ 1976 ja „Ajastud kunstis“ 1977 (ajastud kõikide kunstiliikide koosmõjuna ja seoses üldise kultuurilooga). 1977. aastal alustas omaette osakonnana „Eesti kunsti ajalugu“. Arhitektuurialastest loengutest arhitektuuriteaduskonnas kasvasid 1980. olümpia-aastal välja restaureerimise teaduskond „Olevik minevikus“ ning aasta hiljem teaduskond „Eesti ajaloolised linnad“. Paralleelselt eestikeelse õppe kõrval eksisteerisid ka vene õppekeelega osakonnad nagu – kunstiajalugu 1976, Tallinna ajalugu ja arhitektuur 1985.
1974. aastal alustas tööd ühiskondlik-poliitilise ja ajaloolise ainesega teaduskond „Maailma maad ja rahvad“. Kuulajad said ülevaate maailma suurriikide geograafiast, poliitikast, majandusest, kultuurist. Sellest teaduskonnast kasvas hiljem omakorda välja rahvusvaheliste suhete osakond „Maailm ja meie“, millel osalemine eeldas aktiivset osavõttu, sest kursuse käigus kuulati reisimuljeid, arutati sõja- ja rahuprobleeme kaasajal ning diskuteeriti aktuaalsetel rahvusvahelistel teemadel.
1977. aastal alustas psühholoogia teaduskond, mis oli ainulaadne selle poolest, et õppetöö kestis siin kolm aastat ning soovijatel oli võimalik jätkata ka veel neljandal kursusel. Kultuuriülikoolis psühholoogiat õppinutel oli Tartu Ülikooli pürgimisel võrreldes teistega eesõigus, sest seda võimaldasid siit saadud põhjalikud teadmised psühholoogiast.

1980. aastatel muutus üha olulisemaks teemade aktuaalsus, kuulajate huvi tabamine ja sellele vastamine. Siis kasvas teatriteaduskonnast välja tantsu ajalugu ja tantsuteatrit käsitlev teaduskond Lehti Metsaalti koostatud programmiga. 1981. aastal avati filmiteaduskond, kus tutvustati filmispetsiifikat (näitleja-, stsenaristi-, režissööri-, operaatori, kunstniku, helilooja-, toimetaja töö) ja filmiajalugu.
Neile õppuritele, kes olid huvitatud sügavamatest kunstialastest teadmistest, organiseeriti Leo Gensi ettepanekul 1982.a. teaduskond „Kunstiteadlase töömapp“, kus 16 nimekat kunstiteadlast tutvustasid kuulajaile oma uurimistöid. 1983. aastal avati vene ja nõukogude vene kunsti teaduskond. 1985. aasta tõi uut graafika teaduskonna näol, kus tulid tutvustamisele kõik graafika alla kuuluvad kunstiliigid – kirjakunst, raamatukunst, köitekunst, karikatuur, joonistus jm.
1982. aastal kutsus kultuuriülikool koos tollase Pedagoogilise Instituudiga ellu kommunikatsiooni- ehk suhtlemisteaduskonna. Tutvustati suhtlemise psühholoogilisi aluseid, kõneoskuse teooriat ja metoodikat ja vahendatud suhtlemist massikommunikatsiooni, trükisõna, raadio ja televisiooni vahendusel. Samal aastal nägi ilmavalgust veel tervisespordi teaduskond, kolm aastat hiljem esteetika teaduskond.
1987. aastal tehti algust järgmiste valdkondade tutvustamisega: idamaade kultuur, kollektsioneerimine, „Mood kui kunst“, majanduspoliitika, perekonnaõpetus, „Kaks Eestit – üks kultuur“.

Aastate jooksul kujunes Tallinna Kultuuriülikoolil hulgaliselt traditsioone – teatripäevad „Vanemuises“, kus osales kogu kool; lavastajate ja näitlejate loomingulised õhtud, mille kaudu on kogutud kena varamu ka Teatri- ja Muusikamuuseumi fondidesse; A. Laikmaa nim. Kunstistuudio, kirjakunstikooli ja käsitööringide iga-aastased ülevaatenäitused; õmblusringide moedemonstratsioonid. 50% kooli tegevusest moodustasid mitmesugused üritused, mille hulka kuulusid ekskursioonid Eesti kultuuriloolistesse paikadesse, aga ka piiri taha – Moskva, Peterburg, Kiiev.

Alates 1993. aastast töötab kool oma praeguses asukohas Estonia pst. 5a. Aastatel 1996-2003 tegutseti Tallinna Kultuurirahvaülikooli nime all. Tallinna Linnavalitsuse määrusega nr 62 11. juunist 2003 muudeti kool Tallinna Rahvaülikooliks, millist nime kannab tänaseni.

1990ndatel aastatel langes kursuste arv tunduvalt seoses uute ruumide väiksuse ja vähesusega. Samuti kahanes õpilaste arv (1994. aastal 454 inimest). Ka pakutavate kursuste nimistu näitas ühiskonnas sellel ajal peegelduvat segadust ja kaost – suhtlemine ja stress, teeninduskultuur, majanduskommentaar, astroloogia,  idamaade meditsiin, fukido, soome keel, rootsi keel.

Kokkuvõtteks võib öelda, et Tallinna Kultuuriülikool oli eesti kultuurielu üks omanäolisemaid ja ka populaarsemaid täisealiste koolitusasutusi, kus täiskasvanud said üldharivaid teadmisi enesetäiendamiseks, vaimsuse ja aktiivse eluhoiaku kujundamiseks, õpetust praktiliseks tegevuseks.

Praegune Tallinna Rahvaülikool on püsima jäänud ja säilitanud oma näo tänu pikaajalistele traditsioonidele ning kuigi funktsioonid ja õppekorraldus on võrreldes omaaegse Tallinna Kultuuriülikooliga muutunud, on kooli mõte ja hing endised. Nüüdseks on kaheaastaste teaduskondade süsteem asendunud paindlikuma ja kaasaegsemaga – erineva pikkusega kursustega.

Kursuste seast võib leida nii teoreetilisi kui praktilisi ning nad jagunevad järgmiste valdkondade vahel: kultuur, keeled, kunst, käsitöö, muusika, loodus, tervis ja ilu, foto, kokandus, arvuti, liikumine, teater.

Kursuste nimistu on igal aastal erinev, kuid on ka kursuseid, mis jätkavad aastast aastasse ja mille vajalikkuses ei ole kahtlust. 1983. aastast asus kirjakooli juhtima Heino Kivihall ja sellest kujunes omalaadne kalligraafiakeskus. Praegu jätkab tema õpilane oma õpetaja tööd.
Kauaaegsed tegijad on kunstistuudio ja lillekool. Tunduvalt on laienenud keelekursuste valik. Kõige populaarsemad ja kiiremini täituvad kursused on aastate lõikes erinevad, kuid raudvara hulka kuuluvad kindlasti kunsti- ja keelekursused, millele on lisandunud menukad kokandus-, muusika- ja tervisekursused.
Igal aastal pikeneb kursuste nimekiri ja suureneb kuulajate arv.

Tallinna Rahvaülikool on Eesti Vabaharidusliidu asutajaliige 1994. aastast ja Eesti Rahvaülikoolide Liidu liige 2011. aastast.

Tere tulemast õppima Tallinna Rahvaülikooli!

Tallinna Rahvaülikooli direktorid

• 1959 – 1967 – Luule Mikk
• 1967 – 1999 – Maimo Ilves
• 1999 – 2018 –  Liivi Soova
• 2018 –              Hannelore Juhtsalu